Nach wenigen Jahren an der Universität Heidelberg übernahm er 1964 Max Horkheimers Lehrstuhl für Philosophie und Soziologie an der Universität Frankfurt. Aus seiner Antrittsvorlesung wurde 1968 das Buch »Erkenntnis und Interesse« (1968). Während der Studentenrevolte wurde Habermas als Unterstützer wahrgenommen, lehnte die Radikalisierung der Bewegung jedoch ab.
1971 wechselte er nach Starnberg bei München, wo er bis 1981 das Max-Planck-Institut zur Erforschung der Lebensbedingungen der wissenschaftlich-technischen Welt leitete. In seinem letzten Jahr an der Universität veröffentlichte er sein Hauptwerk, »Theorie des kommunikativen Handelns«. 1983 kehrte er nach Frankfurt zurück, wo er bis zu seiner Emeritierung 1994 erneut einen Lehrstuhl für Philosophie übernahm.